A vida comum do estudante do ensino médio Ayato Kamina vira de cabeça para baixo quando Tóquio é subitamente invadida por jatos de combate futuristas. Em meio ao caos, ele encontra uma mulher chamada Haruka Shitow que afirma ser de uma organização governamental chamada TERRA. Ela revela que ele tem vivido em uma bolha do tempo chamada "Tokyo Jupiter" que foi colocada no lugar pelos Mulianos—humanoides de outra dimensão—em uma tentativa de isolar e dominar Tóquio. Desde então, a TERRA tem tentado romper a barreira que cerca a cidade. Incapaz de processar a revelação, Ayato entra em pânico e foge. Ele encontra sua colega de classe Reika Mishima que o leva a um lugar chamado "O Santuário de Xephon" onde um grande ovo dorme. Ela começa a cantar e um poder desconhecido desperta em Ayato, conectando-o a um ser chamado RahXephon que sai do ovo. Pouco depois, Haruka o encontra novamente e tenta fazê-lo se juntar à sua causa de lutar contra os Mulianos. Preso no fogo cruzado dos Mulianos e da TERRA, Ayato começa a questionar seu propósito, navegando por memórias alteradas e, em última análise, sua própria identidade neste novo mundo caótico.